El 15 de septiembre de 1440, unos meses después de cumplir quince años, Enrique se casó con Blanca de Navarra, hija de Juan de Navarra, para garantizar la paz entre los reinos y asegurar el predominio del infante en Castilla. El matrimonio se había concertado cuatro años antes (1436), con la firma entre Juan II de Castilla y los Infantes de Aragón, de un tratado de paz, en el que se acordaba dicho matrimonio. Como Enrique y Blanca eran parientes, el rey de Castilla se comprometió a conseguir de Roma la necesaria dispensa papal, para que los desposorios se realizaran canónicamente. La ceremonia, a la que acudieron los padres de los novios y un gran número de nobles, fue oficiada por el cardenal Juan de Cervantes y fueron padrinos el almirante de Castilla, Fadrique Enríquez y Beatriz, hija del rey de Portugal.
Doce años más tarde, el 2 de mayo de 1453, el papa Nicolás V, declaró nulo este matrimonio, debido a una impotencia parcial de Enrique, alegando un maleficio de Blanca, pues en los tres años de convivencia que la Iglesia exigía a sus fieles antes de anular la unión, Blanca y Enrique no se habían conocido carnalmente, a pesar de haberlo intentado, aunque sí que podía hacerlo con otras mujeres. Este será el punto de partida para las acusaciones de impotencia de Enrique, y de su fama de “impotente”.
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